Nel 1490, durante il pontificato di Innocenzo VIII, quando ancora non esisteva il colonnato e la piazza non aveva quindi la forma simmetrica, imponente e ordinata che ebbe più tardi, fu costruita la prima fontana, quella di destra, in posizione diversa dall'attuale, cioè alcuni metri più indietro rispetto alla facciata della basilica. In un documento di quell'epoca leggiamo: "Nell'anno 1490 la Santità di Nostro Signore (Innocenzo VIII) ha costruito dalle fondamenta nella piazza di S. Pietro una fonte nobilissima con lastre di marmo figurate, con due catini rotondi l'uno sull'altro, come si può vedere. Ed a giudizio d'ognuno non si trova nulla di simile in Italia".

La fontana di Innocenzo VIII, prima di essere spostata, fu restaurata nel 1501 sotto papa Alessandro VI, dall'architetto Alberto da Piacenza che probabilmente venne aiutato dal Bramante, allora giovane "sotto architetto". In questa occasione vennero fatte delle modifiche ornamentali: fu aggiunto in alto un terzo catino di marmo dal quale si dovevano affacciare, ad onore del simbolo araldico dei Borgia, quattro teste di bue in bronzo che gettavano acqua nel catino di mezzo. Queste teste vennero tolte dopo la morte di Alessandro VI. Nel febbraio del 1614, papa Paolo V che portò a Roma l'acqua che da lui prende il nome, decise la costruzione di alcune fontane nel rione Borgo e il rifacimento di quella in piazza S. Pietro. Il papa affidò la direzione dei lavori a Carlo Maderno. Questi innanzitutto, demolì la vecchia fontana di Innocenzo VIII e ne costruì un'altra. Quest'ultima nonostante non si discostasse dalla precedente, aveva qualcosa di singolare, soprattutto per via del catino sovrapposto e rovesciato. Al centro di questo, da una piattaforma, schizzavano in alto con grande forza vari zampilli d'acqua. Questa fontana restò in posizione asimmetrica rispetto alla facciata della basilica (opera dello stesso Maderno in quel periodo), come rispetto all'obelisco. Fino a quando sotto Alessandro VII venne costruito l'imponente colonnato. E' a questo punto che il Bernini rimise a posto le cose edificando la fontana di sinistra sullo stesso modello di quella del Maderno, e spostando quest'ultima in asse con l'obelisco e la fontana nuova. Le uniche modifiche che il Bernini apportò, furono quelle di abbassare e ampliare la vasca. I due lavori iniziati nel 1667, si conclusero presto per la fontana di destra, spostata in pratica solo pochi metri più avanti,mentre per quella nuova si protrassero dieci anni ancora,a causa della scarsezza dell'acqua Paola, insufficiente ad alimentare ambedue le fontane. Con l'immissione di mille once d'acqua del lago di Bracciano, che il duca Flavio Orsini (suo proprietario), approfittando della situazione, vendette nel 1673 a Clemente X (con buon guadagno), Gian Lorenzo Bernini potè inaugurare finalmente, il 28 giugno 1677, sotto Innocenzo XI, anche la fontana di sinistra.

Per quanto riguarda le fontanelle minori, esse sono sotto i quattro lampioni in ghisa che circondano l'obelisco. Si tratta di altrettante fontanelle, una su ciascuna delle basi quadrate che sostengono i lampioni stessi. Le fontanelle sono tutte rivolte verso l'obelisco con la bocchetta costituita da un semplice nasone che versa l'acqua nelle sottostanti vaschette di forma ovale. Sulla base dei lampioni è la data 1852.

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